Relations entre les processus micro-évolutifs et les traits de vie des espèces marines à cycle bentho-pélagique

Comprendre la façon dont les processus micro-évolutifs agissent dans les populations naturelles nécessite la prise en compte des particularités des espèces étudiées notamment en terme de cycle de vie et de reproduction. De très nombreuses espèces marines, en particulier chez les invertébrés, présentent des caractéristiques démographiques et reproductives originales notamment par rapport aux espèces animales terrestres : elles présentent souvent une très forte fécondité (par exemple, entre 20 et 100 millions d’ovules sont produits par une femelle du mollusque Crassostrea gigas), de grandes tailles de populations (par exemple, plus de mille individus par mètre carré chez C. gigas) et possèdent une phase larvaire souvent longévive assurant la dispersion (plusieurs semaines chez C. gigas). Schématiquement, ces caractéristiques devraient conduire à des diversités génétiques élevées et une dérive génétique faible ainsi qu’à des différenciations génétiques faibles (forts flux de gènes). Ces caractéristiques biologiques et leurs relations avec les propriétés génétiques des populations sont présentées et discutées ci-dessous.

Durée de vie pélagique et dispersion larvaire : des flux de gènes à longue distance ?

Levin et Bridges (1995) soulignent qu’en milieu marin, sur 40 phylums dénombrés au moment de leur étude, seuls six ne présentent pas de phase dispersive. La grande majorité (plus de 70%) des invertébrés marins possède une larve planctonique et un cycle de vie bentho-pélagique (Mileikovski 1971). Ce type de cycle est défini par une alternance entre une phase adulte benthique peu ou pas mobile et une phase larvaire libre dans la colonne d’eau ; la larve est le principale, voire l’unique, vecteur de dispersion (Fig. 1).

La dispersion est un processus écologique et évolutif majeur : elle joue un rôle fondamental dans la dynamique des populations et définit les flux de gènes et patrons de connectivité d’une espèce (Levin 2006, Pineda et al. 2007). La dispersion des larves va ainsi influencer de nombreux processus éco-évolutifs dont (1) la dynamique des populations en définissant à chaque génération les conditions initiales de la phase benthique (via la quantité et l’origine des larves), (2) les potentialités d’expansion ou de « fuite » des espèces en réponse à des changements des conditions environnementales ou (3) les capacités d’adaptations locales (Gaines et Roughgarden 1995, Shanks 2009, Levin 2006, Selkoe et Toonen 2011). La durée de vie larvaire (ou « Pelagic Larval Duration », PLD) a largement été utilisée comme indicateur du potentiel de dispersion des espèces marines à cycle bentho-pélagique: l’hypothèse sousjacente est que le temps passé par les larves dans la colonne d’eau avant leur sédentarisation est corrélée positivement avec la durée du transport larvaire et donc la distance de dispersion larvaire. A titre d’exemple, la distance réalisée par une larve du gastéropode Haliotis rubra, dont la durée de vie larvaire est de 6 jours, a été estimée inférieure à 15 m (Prince et al. 1987), celle d’une larve du gastéropode Littorina littorea, dont la PLD a été estimée à une trentaine de jours, peut aller jusqu’à 80km (Brenchley et Carlton 1983), ou encore celle d’une larve du gastéropode Cymatium parthenopeum (PLD estimée à 293 jours) jusqu’à 4400km (Scheltema 1971). De façon très schématique, la durée de la phase larvaire moyenne est estimée chez la plupart des invertébrés à cycle bentho-pélagique à quelques semaines (Shanks 2009). Dans un milieu a priori dispersif et sans véritable barrière (Palumbi 1994), on s’attend donc à une migration des larves sur de grandes distances. Cette relation entre PLD et distance de dispersion n’est toutefois pas triviale à établir. Les processus de dispersion restent mal compris pour la plupart des espèces à cycle bentho-pélagique (Cowen et Sponaugle 2009). En effet, si la PLD est très variable entre espèces (Levin et Bridges 1995, O’Connor et al. 2007), elle l’est également au sein d’une espèce (e.g. chez le mollusque Crepidula fornicata, elle varie de 2 à 7 semaines (Rigal 2009)). De plus, la dynamique du nuage larvaire, son origine et son devenir dans la population benthique restent difficiles à appréhender de façon directe, notamment à cause d’une observation et d’un suivi des larves in situ quasi-impossible en raison de leur petite taille (Levin 2006). Ce sont donc des méthodes indirectes qui sont le plus souvent employées pour analyser l’importance et/ou les trajectoires de la dispersion larvaire. Des bouées dérivantes ont été par exemple utilisées pour suivre les masses d’eau dans lesquelles sont transportées les larves (Natunewicz et al. 2001). Des modèles couplés biologie physique de dispersion larvaire simulent la dispersion des larves en fonction de paramètres physiques, tels que les courants ou le vent, et biologiques, tels que la mortalité ou la durée de vie larvaire (Ayata et al. 2009). L’analyse des signatures bio géochimiques peuvent permettre de déterminer les populations sources des larves en fonction de signatures chimiques contenues dans les structures construites au cours de leur développement (DiBacco et Levin 2000).

Les méthodes et outils issus de la génétique des populations sont également largement utilisés pour analyser les processus de dispersion, et ce dans tous les environnements (Broquet et Petit 2009). Ces approches permettent de quantifier les flux de gènes entre populations en analysant la distribution de la diversité génétique. Dans quelques cas, les larves ou les juvéniles ont été directement étudiés pour tenter, comme avec les méthodes bio-géochimiques, d’analyser l’origine des recrues dans une population, grâce à des tests d’assignation statistique ou de paternité (Manel et al. 2005). C’est ainsi que Saenz-Agudelo et al. (2011) ont étudié les patrons de connectivité entre 8 sites établis sur une trentaine de kilomètres et montré que 82% des recrues étaient des immigrants. Cependant, ces approches font généralement face à deux limites majeures pour l’étude des animaux marins à cycle bentho-pélagique : une structure génétique insuffisante pour caractériser les différentes populations sources et la difficulté de travailler directement sur la phase de dispersion, des larves souvent de petites tailles difficiles à échantillonner. Ainsi, la plupart du temps, les études génétiques sont basées sur des inférences indirectes de la dispersion à partir de l’analyse des populations benthiques adultes. Elles analysent les flux de gènes entre populations en se basant sur le calcul d’estimateurs d’indices de structure génétique tel que FST (Wright 1951, Weir et Cockerham 1984). Elles intègrent alors dans leur analyse non seulement le transport larvaire (tel qu’il peut être décrit avec des suivis de bouées dérivantes ou des modèles couplés biologie-physique), mais également les évènements de sédentarisation, de recrutement et de mortalité dans la population benthique. Ces approches rendent compte de la dispersion dite « réalisée » ou « effective » sur plusieurs générations ou encore, pour reprendre la terminologie de Pineda et al. (2007), la « connectivité reproductive ».

En milieu marin, de nombreuses méta-analyses (e.g. Kinlan et Gaines 2003, Siegel et al. 2003, Shanks 2009) ont utilisé le modèle d’isolement par la distance dans sa version originale (Wright 1943, Slatkin 1993, Rousset 1997) ou modifiée (Palumbi 2003) pour estimer les distances de dispersion et leur relation avec la PLD (encadré 1). Ces analyses montrent que les distances de dispersions sont très variables chez les invertébrés marins (Fig. 2) et que la relation entre PLD et distance de dispersion est difficile à caractériser. En analysant 32 espèces, Siegel et al. (2003) ont montré l’existence d’une relation positive entre la PLD et la distance réalisée: plus la PLD est longue, plus des populations éloignées auront la possibilité d’échanger des gènes (Fig. 3). Mais ce résultat n’est pas validé par l’étude de Shanks (2009) réalisée sur 111 espèces. Ce dernier montre en effet que cette relation entre PLD et distance de dispersion est très faible quand la durée de vie larvaire devient supérieure à quelques jours (Shanks 2009). De plus, outre des problèmes dans le modèle utilisé par Siegel et al. (2003), Weersing & Toonen (2009) soulignent que l’utilisation d’une unique valeur de PLD pour une espèce donnée rend ces études peu fiables. En effet, la PLD est un caractère fortement variable y compris à l’échelle intra spécifique. Elle varie notamment en fonction de la température de l’eau ou de l’abondance en nutriments (e.g. Houde 1989, Pepin 1991, McCormick et Molony 1995). Par exemple, chez le mollusque Crepidula fornicata, Rigal (2009) a montré d’importantes variations de la PLD , selon les saisons (en relation avec la température) : pour les larves émises dans la baie de Morlaix, la durée de vie larvaire est beaucoup plus courte en juillet, août et septembre qu’elle ne l’est en novembre, décembre ou janvier (Fig. 4). Rigal (2009) a proposé que cette variabilité de PLD pourrait permettre de disperser sur de longues distances ou au contraire de participer au recrutement local selon la date d’émission larvaire. Weersing & Toonen (2009) critiquent particulièrement l’utilisation d’une valeur « moyenne » comme indicateur de la durée de vie larvaire pélagique, cet estimateur étant selon eux particulièrement inapproprié par rapport à des indicateurs basés sur la PLD maximum. Les corrélations entre indices génétiques et PLD sont ainsi largement discutées et il semble peu probant d’utiliser des indices de structure génétique pour estimer des connectivités contemporaines (Lowe et Allendorf 2010, Selkoe et Toonen 2011). Ces études génétiques ont néanmoins permis (1) de montrer l’existence de flux de gènes entre populations très éloignées et (2) une relation entre durée de vie larvaire et distance de dispersion quand on compare des espèces caractérisées par des PLD très différentes (e.g. quelques jours vs. quelques semaines, Purcell et al. 2006) ou des espèces à développement direct par rapport à des espèces à développement indirect (Weersing et Toonen 2009, Selkoe et Toonen 2011).

Si les attendus de forte migration et fort flux de gènes ont été régulièrement mis en évidence, on peut toutefois noter certains cas pour lesquels des limites au flux de gènes ont été observées ainsi que de l’auto-recrutement (i.e. recrutement d’individus dont les parents sont présents localement ; e.g. Jones et al. 2005 pour un exemple chez un poisson clown). L’existence d’un couplage local (c’est-àdire d’un fort taux de recrutement de larves à l’endroit où elles ont été émises) et de limites à la dispersion à petite échelle (par exemple au sein d’une baie ou d’un récif corallien ; Levin 2006) ont été démontrés par des approches de signature géochimiques (e.g. Jones et al. 1999), de modélisation (Ellien et al. 2004) ou encore de génétique des populations (Jones et al. 2005). Plusieurs raisons sont avancées pour expliquer ces dispersions à faibles distances du lieu de l’émission des larves, telles que la forte variabilité in situ de la durée de vie larvaire, des effets liés au comportement des larves (notamment leur réponse à des signaux chimiques dans l’environnement favorisant le retour des larves sur leur population d’émission) ou encore des effets liés à des structures hydrodynamiques de rétention locale des larves. Le fait que la dispersion et les flux de gènes qui en découlent sont plus limités que précédemment supposés peut avoir d’importantes conséquences sur le fonctionnement et l’évolution des populations. En particulier, de faibles flux de gènes entre populations pourraient favoriser l’apparition d’adaptation locale (Conover et al. 2006), i.e. pour un environnement donné et une espèce donnée, la valeur sélective des populations locales sera plus forte que celle des populations vivant dans des habitats différents. Ce processus intra-spécifique suppose néanmoins que les populations adaptées localement sont toujours, potentiellement ou dans les faits, capables d’échanger des gènes avec les autres populations de la même espèce (Kawecki et Elbert 2004). Chez les espèces marines, des patrons atypiques de structure génétique appelés « mosaïque génétique fluctuante » (« chaotic genetic patchiness ») sont également régulièrement mis en évidence (Johnson et Black 1982, Hedgecock 1994b). Ces mosaïques sont définies par l’existence de très fortes structures génétiques instables (variables d’une génération à une autre) à une échelle bien inférieure aux limites de dispersion des espèces (par exemple sur quelques centaines de mètre chez une espèce ayant une larve pouvant disperser pendant plusieurs semaines), qui plus est avec des structures génétique plus fortes que celles observées entre populations éloignées de cette même espèce. Une des explications avancées pour de telles observations est la forte influence de processus de dérive génétique, liée à une forte mortalité en phase larvaire et à une importante variance de succès reproducteurs individuels, à l’origine d’une « loterie familiale » appelée « sweepstakes reproductive events » par Hedgecock (1994a).

Fécondité et taille des populations : des effets de dérive génétique limités ? 

La plupart des espèces marines sont caractérisées par une grande taille de population (Waples 1998, Palsboll et al. 2007) et de fortes fécondités. Par exemple, l’étoile de mer épineuse Acanthaster planci pond en moyenne 12 à 24 millions d’œufs et jusqu’à 60 millions pour les femelles atteignant 40cm, l’ormeau Haliotis rubra pond entre 1.1 et 7.5 millions d’œufs, ou encore l’huître creuse Crassostrea gigas libère entre 50-200 millions d’œufs pendant une seule ponte. Pour de telles espèces, les effets de dérive génétique sont minimisés (e.g. David 1996, Launey 1998). Cependant, localement et transitoirement des populations de petites tailles peuvent exister et des effets de dérive génétique identifiés. Par exemple, Hansen et al. (2000) ont observé chez la truite brune Salmo trutta une perte de diversité génétique dans le cas d’un goulot d’étranglement, i.e. lorsque la taille de la population est transitoirement diminuée. De même, une perte de diversité génétique imputable aux effets de dérive génétique a été démontrée chez la crevette à pattes blanches Litopenaeus vannamei (de Francisco et Galetti 2005) dus à des effets de fondation, i.e. quand un petit nombre d’individus sont à l’origine d’une nouvelle population.

La taille de la population, c’est-à-dire le nombre d’individus dénombré dans la population (la « taille réelle» ou « census size », Nc), ne représente pas le nombre d’individus qui se reproduit effectivement, i.e. la taille efficace de la population (Ne). En effet, la taille efficace de la population diminue par rapport à la taille réelle puisque seuls les adultes en âge de se reproduire (voire une partie de ceux-ci) contribuent à la génération suivante et cette diminution est accentuée lorsqu’il y a inégalité du rapport mâles/femelles, une variance du succès reproducteur, un chevauchement des générations etc. (Hedrick 2000). La taille efficace d’une population se définit comme la taille d’une population idéale (i.e. tous les individus ont la même chance de contribuer à la génération suivante) pour laquelle un paramètre génétique prend la même valeur que celle étudiée (Wright 1931). C’est la taille efficace d’une population qui influence les effets de dérive génétique. La dérive génétique influence à son tour le rythme de perte de la diversité génétique, le rythme de fixation des allèles, la consanguinité, mais également l’efficacité de la sélection en maintenant des allèles favorables (Berthier et al. 2002). Par exemple, on considère que pour que 99 % de la diversité génétique soit conservée par génération, il faudrait une taille efficace au minimum de 50 avec une égalité du sex-ratio. Les effets de la dérive génétique sont néanmoins tamponnés par la migration entre populations et un taux de migration même faible entre populations suffit à éliminer la différenciation génétique due à la dérive; par exemple, chez deux populations idéales de taille N qui échangent une proportion m par l’intermédiaire de migrants à chaque génération, aucune divergence significative ne se produira entre les populations si Nm > 1 (Lewontin 1974, Slatkin 1985).

Table des matières

Introduction générale
I. Relations entre les processus micro-évolutifs et les traits de vie des espèces marines à cycle bentho-pélagique
A. Durée de vie pélagique et dispersion larvaire : des flux de gènes à longue distance ?
B. Fécondité et taille des populations : des effets de dérive génétique limités ?
II. Les processus d’invasions biologiques en milieu marin vus sous l’angle de la biologie évolutive
A. Les introductions biologiques en milieu marin : nombres et vecteurs
B. Paradoxe de l’invasion et capacité d’adaptation : un lien possible ?
III. Présentation du modèle d’étude : Crepidula fornicata, une espèce invasive au cycle de vie typique des invertébrés marins
A. Une longue phase larvaire et un système de reproduction original
B. Crepidula fornicata, un gastéropode emblématique des processus d’invasions biologiques en milieu marin
IV. Présentation de la démarche et structure du document
Première partie : Sélection et Invasion
Introduction
Chapitre 1 – Développement de nouveaux marqueurs génétiques chez l’espèce invasive Crepidula fornicata
I. Contexte de l’étude
II. Résultats principaux de l’étude
III. Article 1: « In silico mining and characterization of 12 EST-SSRs for the invasive slipper limpet Crepidula fornicata »
IV. Développement de marqueurs AFLPs
Chapitre 2 – Le rôle de la sélection dans les processus d’invasion chez Crepidula fornicata
I. Contexte de l’étude
II. Résultats principaux de l’étude
III. Article 2: « Contrasting patterns of genome-wide polymorphism in the native and invaded distribution ranges of the marine invasive mollusk Crepidula fornicata »
Deuxième partie : Dérive, Dispersion et Invasion
Introduction
Chapitre 1 – Dynamique démographique, sexuelle et reproductive d’une population de Crepidula fornicata en baie de Morlaix
I. Crepidula fornicata en baie de Morlaix : une installation certaine mais une prolifération modérée
II. Présentation des méthodes d’acquisition des données des suivis benthiques et pélagiques
A. Etude de la population benthique
B. Analyse de la population pélagique
III. Synthèse des résultats
A. Description de la structure d’âge et identification des périodes de recrutement
B. Structure d’âge, structure sexuelle et dynamique de changement de sexe
C. Cycle annuel de reproduction
IV. Conclusions : des conditions idéales pour une loterie familiale ?
Chapitre 2 – Dynamique de recrutement et diversité génétique des juvéniles de Crepidula fornicata en baie de Morlaix
I. Contexte de l’étude
II. Résultats principaux de l’étude
III. Article 3: « Inter-annual recruitment is accompanied by significant genetic drift in the invasive gastropod Crepidula fornicata »
Chapitre 3 – L’hypothèse de loterie familiale chez Crepidula fornicata : comparaison de la diversité génétique au cours des différentes étapes du cycle de vie
I. Contexte de l’étude
II. Résultats principaux de l’étude
III. Article 4: « Genetic variance and kin-related individuals within the larval pool support sweepstakes reproductive success in the gastropod Crepidula fornicata»
Chapitre 4 – Distribution de l’hétérozygotie multilocus, déséquilibre d’identité et taille des larves chez Crepidula fornicata
I. Contexte de l’étude
II. Résultats principaux de l’étude
III. Article 5: « Inter-annual recruitment is accompanied by significant genetic drift in the invasive gastropod Crepidula fornicata »
Discussion
Conclusion

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