Exposition aux polychlorobiphényles et polybromo-diphényléthers (PBDE) en milieu marin côtier 

Modélisation bioénergétique des effets des contaminants:Budget Energétique Dynamique (DEB)

La modélisation est un outil précieux pour interpréter les données expérimentales de toxicité des polluants et plus généralement la réponse de l’individu à différents facteurs comme les contaminants mais aussi la nourriture ou la température par exemple.
L’analyse de la réponse des traits dǯhistoire de vie, qui sont considérés comme un résultat de l’allocation des ressources énergétiques au sein de l’individu durant son cycle de vie (Partridge et al., 1991; Perrin and Sibly, 1993; Stearns, 1992), peut notamment se faire au travers de modèles bioénergétiques. Plus précisément, au cours du cycle de vie, l’organisme consomme des ressources présentes dans son environnement et utilise ces ressources sous forme d’énergie pour son développement, le maintien et l’entretien de son propre corps et la production de sa progéniture. L’ensemble de ces processus définissent l’allocation de l’énergie acquise à partir de la ressource aux différentes fonctions biologiques. L’allocation d’énergie est conforme aux principes de conservation de l’énergie et de la masse de sorte que toute augmentation de l’allocation des ressources à une fonction doit être corrélée à une diminution de l’allocation aux autres fonctions, un principe connu sous le nom de compromis énergétique (« energetic tradeoff » en anglais).

Les mécanismes et modes d’action des PCB et des PBDE

Les fonctions biologiques, telles que la croissance et la reproduction, sont chez les vertébrés sous contrôle endocrinien. Depuis quelques années, les perturbations de l’activité endocrinienne dues à l’exposition à différents polluants sont renseignées dans la littérature sous les termes de perturbation endocrinienne. Parmi les perturbateurs endocriniens, on trouve notamment certains PCB et PBDE, capables d’influencer les systèmes endocriniens des poissons et d’autres vertébrés (Mills and Chichester, 2005).
Ils peuvent agir à plusieurs niveaux : synthèse et transport des hormones, métabolisme, ou encore liaison avec les récepteurs, cibles naturelles des hormones. Plusieurs études ont montré que certains PCB et PBDE pouvaient avoir des effets œstrogéniques, anti œstrogéniques ou androgéniques (He et al., 2011). Pour les PCB, cela serait lié à leur niveau de chloration (Pliskova et al., 2005). Dǯautre part, les PCB et les PBDE peuvent modifier les niveaux des gonadotrophines sériques ȋL( et FS(Ȍ, d’hormones thyroïdiennes (TH) et d’hormones stéroïdes (Han et al., 2011). Au-delà de ces observations, il y a de plus en plus de signes d’une perturbation par les PCB et les PBDE au niveau de l’axe hypothalamo-hypophyso-gonadique (Chan and Chan, 2012; Dickerson et al., 2010; Han et al., 2011) qui appellent une attention supplémentaire.

Effet potentiel des PCB et PBDE à l’échelle populationnelle

Les modifications des caractéristiques physiologiques des individus et leurs conséquences en termes de traits dǯhistoire de vie, en particulier la survie, la croissance, le développement et la reproduction, peuvent avoir des répercussions sur la dynamique des populations de poissons (De Roos et al., 2003; Koons et al., 2016; Stearns, 1992)et, par conséquent, sur la structure des communautés etdes écosystèmes marins. En effet, les traits dǯhistoire de vie déterminent la natalité et la mortalité au sein des populations et vont donc à ce titre déterminer leur démographie. Comme vu précédemment, ces changements de traits dǯhistoire de vie peuvent être causés par des facteurs de stress environnementaux comme lǯexposition aux contaminants. Par exemple le fort potentiel de bioaccumulation des PCB et des PBDE pourrait impacter les communautés animales et la dynamique de leurs population à travers leurs effets à lǯéchelle individuelle (Vasseur and Cossu-Leguille, 2006). En particulier, certains scientifiques soupçonnent que les produits chimiques ont contribué au déclin de certaines populations de poissons marins sauvages (Barnthouse et al., 1990; Hamilton etal., 2015) et il a été suggéré que la productivité de certains stocks de poissons marins exploités pouvait être réduite en raison de l’altération du recrutement (entrée des jeunes individus dans la partieexploitable de la population) due à la dégradation de la qualité des habitats liée àl’accumulation des polluants (Gilliers et al., 2006;Riou et al., 2001; Rochette et al., 2010).
Étant donné la forte dépendance de la dynamique des populations aux traits d’histoire de vie (De Roos et al., 2003; Stearns, 1992), les effets potentiels des PCB et des PBDE surles traits d’histoire de vie des poissons pourraient affecter le recrutement et la dynamique des populations de poissons ainsi que la productivité halieutique associée pour les espèces de poissons commerciales.

Contexte scientifique de la thèse : le projet Fish’N’POPs

Les travaux présentés dans ce manuscrit de thèse s’inscrivent dans le projet national Fish’N’POPs financé par l’agence nationale de la recherche ȋANR-13-CESA-020). Ce projet a été mis en place afin d’étudier la toxicitédǯun mélange réaliste de congénères de PCB et de PBDE chez deux espèces modèles de poissons, la sole commune et le poisonzèbre, au cours de leur cycle de vie ainsi que le transfert de ces polluants à la descendance et leur devenir au cours du développement et de la croissance.
Le projet Fish’N’POPs est organisé en 7 tâchesreliant plusieurs approches disciplinaires interdépendantes : endocrinologie, biologie moléculaire et cellulaire, histologie, physiologie, chimie et modélisation :

Fish life-history traits are affected after chronic dietary exposure to an environmentally realistic marine mixture of PCBs and PBDEs

Introduction du chapitre

Des travaux antérieurs ont montré que les PCB et lesPBDE pouvaient affecter les traits d’histoire de vie des poissons tels que la survie, la croissance et la reproduction. A lǯéchelle individuelle ou infra-individuelle, leur toxicité a été étudiée à partir dǯexpositions expérimentales. Cependant, peu dǯétudes expérimentales se sont focalisées sur des situations environnementales. Dans la plupart des cas, les conditions d’exposition sont très différentes des conditions environnementales du fait de l’utilisation soit dǯun congénère unique, soit dǯune famille unique de molécules parmi les POP, soit de concentrations élevées. Les résultats expérimentaux sont alors difficilement transposables aux populations naturelles. De plus, les effets de l’exposition des poissons à des mélanges réalistes (en termes de composition etde concentration) de PCB et de PBDE au cours de leur cycle de vie sur leur physiologie et leurs traits dǯhistoire de vie restent largement méconnus.
L’objectif de ce chapitre était dǯévaluer les effets dǯune exposition expérimentale au mélange de PCB et de PBDE représentatif de lǯestuaire de la Seine sur les traits dǯhistoirede vie (survie des parents, croissance, reproduction, survie des descendants) dupoisson-zèbre pris comme espèce modèle.
Dans un premier temps, plusieurs réplicas de populations de poissons-zèbres ont été produits à partir de la lignée sauvage TU de poisson-zèbre. Chaque population a été séparée en groupe contrôle et exposé qui ont été élevés par la suite dans plusieurs bacs contenant le même nombre dǯindividus. Concernant les groupes exposés, ils ont été contaminés par voie alimentaire par un mélange de congénères de PCB et de PBDE de manière chronique dès le premier repas (5 jours post-fécondation) et tout au long deleur cycle de vie. En parallèle, les groupes contrôles ont été suivis durant la même période et nourris avec de l’aliment ayant été préparé de manière similaire à l’aliment contaminé mais sans contaminants. Les traits de la génération parentale (F0), à savoir la survie, la croissance et la reproduction (incluant la probabilité de ponte, la taille de ponte et le taux de fécondation), ont été suivis dès le début de la contamination. Ensuite, une expérience de survie chez les descendants (F1) a été réalisée sur des larves en situation de jeûne afin d’évaluer les effets intergénérationnels du mélange de PCB et de PBDE.
Dans un second temps, les effets de lǯexposition au mélange de PCB et de PBDE ont été évalués en comparant les traits d’histoire de vie entre populations contrôles et exposées à l’aide d’une approche statistique basée sur les modèles linéaires et non-linéaires à effets mixtes.
Ce chapitre permettrait d’identifier à l’échelle de l’individu les effets sur l’histoire de vie potentiellement transposables aux populations de poissons marins avec des conséquences possibles sur leur dynamique et leur productivité.

Fish population dynamics are affected by individuallevel effects of chronic dietary exposure to an environmental mixture of PCBs and PBDEs

Introduction du chapitre

Les modifications des caractéristiques physiologiques des individus et leurs conséquences en termes de traits d’histoire de vie, en particulier la survie, la croissance, le développement et la reproduction, peuvent avoir des répercussions sur la dynamique des populations de poissons. Ces changements de traits d’histoire de vie peuvent être causés par des facteurs de stress environnementaux comme l’exposition aux contaminants.
L’objectif de ce chapitre était d’évaluer les conséquences des réponses individuelles à lǯexposition au mélange de PCB et de PBDE, via les deux PMoAs identifiés à partir du modèle DEB (décrit dans le chapitre 2), sur la dynamique de population de poissons et la productivité des pêcheries commerciales.
Un modèle de population structurée physiologiquement (PSP) a été couplé (i) au modèle DEB pour décrire la trajectoire ontogénique des traits d’histoire de vie des individus et ȋiiȌ à un modèle de ressource dynamique pour inclure la boucle de rétroaction environnementale entre les individus et leur ressource. Le couplage DEB-PSP a permis, dans un premier temps, dǯinférer les conséquences potentielles des contaminants chez les populations de poissons naturels mais aussi chez les populations de poissonsexploités en incluant au modèle DEBPSP, dans un second temps, un patron d’exploitation en fonction de la taille correspondant à celui du stock de sole commune de la Manche Est mis à l’échelle, en termes de taille et de longévité, pour la population de poisson-zèbre. Pour ce dernier point, le raisonnement était de considérer le stock de sole commune de Manche Est en lien avec l’estuaire de Seine comme un cas d’é.

Réalité et réalisme de l’exposition et la contamination des poissons

Avant de caractériser les effets du mélange de PCB et de PBDE sur les traits dǯhistoire de vie, il a dans un premier temps été nécessaire de confirmer ͳȌ lǯexposition effective des individus aux contaminants et aux doses réalistes ciblées via lǯaliment contaminé et lǯabsence ou quasi-absence de ces contaminants dans lǯaliment contrôle et ʹȌ la contamination à des niveaux réalistes des poissons exposés, ainsi que lǯabsence de contamination significative des poissons contrôles. Plusieurs études précédentes ont montré quǯaucun effet de lǯisooctane utilisé comme solvant des PCB et PBDE mais également dans la fabrication de lǯaliment contrôle nǯétait détectable que ce soitsur les traits dǯhistoire de vie ȋDaouk et al. 2011) ou le comportement (Péan et al. 2013).
Les mesures des niveaux de PCB et de PBDE dans lǯaliment contaminé ȋM)XȌ montrent que les concentrations des différents congénères oscillaient entre 86 et 113% de la concentration cible pour une moyenne de 97% en ce qui concerne les congénères de PCB et entre 100 et 130% pour une moyenne de 117% pour les congénères de PBDE (MIX ; Table ͳ.Sͳ, Chapitre ͳȌ. A lǯinverse, lǯaliment contrôle ȋSOLVȌ ne montrait pas de présence significative de ces composés avec des concentrations 245 et 522 plus faible en PCB et PBDE, respectivement, que dans lǯaliment contaminé.

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Table des matières
INDEX DES FIGURES 
LISTE DES TABLEAUX 
INTRODUCTION GÉNÉRALE 
Exposition aux polychlorobiphényles (PCB) et polybromo-diphényléthers (PBDE) en milieu marin côtier
Effets des PCB et des PBDE sur la physiologie et les traits dǯhistoire de vie des individus
Modélisation bioénergétique des effets des contaminants: Budget Energétique Dynamique (DEB)
Les mécanismes et modes dǯaction des PCB et des PBDE
Effet potentiel des PCB et PBDE à lǯéchelle populationnelle
Objectifs et organisation de la thèse
Contexte scientifique de la thèse : le projet FishǯNǯPOPs
CHAPITRE 1: Fish life-history traits are affected after chronic dietary exposure to an environmentally realistic marine mixture of PCBs and PBDEs 
1.1 Introduction du chapitre
1.2 Introduction
1.3 Materials and methods
1.3.1 Fish rearing
1.3.2 Fish exposure
1.3.3 PCB and PBDE analyses
1.3.4 Quality assurance/Quality control
1.3.5 Trait monitoring
1.3.6 Statistical analyses
1.4 Results
1.4.1 PCB and PBDE concentrations in diet and fish
1.4.2 Survival
1.4.3 Growth
1.4.4 Condition
1.4.5 Spawning probability
1.4.6 Number of eggs
1.4.7 Fertilization rate
1.4.8 Larval survival in the progeny
1.5 Discussion
1.5.1 PCB and PBDE levels in MIX and SOLV fish
1.5.2 Effects on survival of exposed fish
1.5.3 Effects on growth of exposed fish
1.5.4 Effects on reproduction of exposed fish
1.5.5 Larval survival of exposed fish progeny
1.5.6 Energy-allocation interpretation and life-history implications
1.5.7 Potential consequences of life-history effects of environmental mixtures of PCBs and PBDEs on fish population dynamics
1.6 Acknowledgements
1.7 References
1.8 Supplementary material
CHAPITRE 2 : Chronic dietary exposure to an environmentally realistic marine mixture of PCBs and PBDEs affects the energetic trade-off between growth and reproduction as well as reproduction costs in fish 
2.1 Introduction du chapitre
2.2 Introduction
2.3 Materials and methods
2.3.1 Experimental data
2.3.2 Modeling approach
2.4 Results
2.4.1 Effect of PCB and PBDE congeners mixture on DEB parameters
2.4.2 Effect of PCB and PBDE congeners mixture on life-historytraits
2.4.3 PMoA of PCB and PBDE congeners mixture
2.4.4 Endocrine disruption
2.5 Discussion
2.5.1 DEB fitting and prediction of life-history traits in control and exposed fish
2.5.2 Identification of the physiological modes of action of an environmentally realistic marine mixture of PCBs and PBDEs
2.5.3 Biological underpinning of the physiological modes of action of the PCB and PBDE congeners mixture
2.6 Acknowledgements
2.7 References
2.8 Supplementary material
CHAPITRE 3 : Fish population dynamics are affected byindividual-level effects of chronic dietary exposure to an environmental mixture of PCBs and PBDEs 
3.1 Introduction du chapitre
3.2 Introduction
3.3 Materials and methods
3.3.1 Model formulation
3.3.2 Model calibration and simulations
3.4 Results
3.4.1 Comparison of SOLV and MIX populations
3.4.2 Effect of PCB and PBDE PMoAs on population dynamics
3.4.3 Response of SOLV and MIX populations to varying natural and fishing mortalities
3.5 Discussion
3.5.1 Modelling approaches for extrapolating individual-level effects of contaminants to population dynamics
3.5.2 Effects the environmental mixture of PBCS and PBDEs on population abundance
3.5.3 General effects of the 2 PMoAs triggered by the mixture of PBCS and PBDEs
3.5.4 Interaction of sublethal effects on life-history traits with natural mortality
3.5.5 Interaction of sublethal effects on life-history traits with fishing
3.6 Acknowledgements
3.7 References
DISCUSSION GÉNÉRALE 
Réalité et réalisme de l’exposition et la contamination des poissons
Effets des PCB et des PBDE sur les traits d’histoire devie
Survie de la génération parentale
Croissance
Reproduction
Survie larvaire des descendants
Modes d’action physiologiques des PCB et des PBDE
Identification des modes d’action physiologiques
Interprétation biologique des modes d’action physiologiques
Effets des PCB et des PBDE à l’échelle populationnelle
Couplage entre modèle bioénergétique individuel et modèle de population
Effets des PCB et des PBDE et de leur PMoA sur l’abondance de la population
Effets des PCB et PBDE sur la viabilité des populations et la productivité des pêcheries
Perspectives 
RÉFÉRENCES BIBLIOGRAPHIQUES 

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